Para evaluar la calidad de los estudios observacionales incluidos, se utilizó la escala de Newcastle-Ottawa y se tuvieron en cuenta los siguientes aspectos: 1) representatividad de la cohorte expuesta (el grupo de la cohorte es verdaderamente representativo del promedio en la comunidad/el grupo de la cohorte es algo representativo del promedio en la comunidad), 2) selección de la cohorte no expuesta (extraído de la misma comunidad que la cohorte expuesta), 3) determinación de la exposición (registro seguro/entrevista estructurada), 4) demostración de que el resultado de interés no estaba presente al inicio del estudio, 5) comparabilidad de cohortes en función del diseño o análisis, 6) evaluación del resultado.

Se asignó un puntaje para cada criterio evaluado, donde cada estudio podía recibir un máximo de 8 puntos. De los 9 estudios observacionales, 5 recibieron puntajes satisfactorios (más de 7,5 puntos); sin embargo, los 4 estudios restantes se consideraron con calidad media (de 5 a 6,5 puntos), por lo que fueron incluidos (cuadro 2).

Cuadro 2 Evaluación de calidad por medio de la escala de Newcastle-Ottawa

Los datos obtenidos de los estudios se dividieron en la evaluación de agentes periodontopatógenos específicos y la de todo el microbioma. También se identificaron los estudios que informaban cuál de las microfloras (periodontal o periimplantar) tenía mayor diversidad, ya fuera en condición sana o enferma. Se informó acerca de los estudios que concluían si el microbioma de la periodontitis y el de la periimplantitis eran iguales o diferentes.

Se identificaron 335 artículos, de los cuales se preseleccionaron 20 después de excluir los que se encontraban repetidos y los que, luego de leer su texto y resumen, no coincidían con el objetivo de la presente investigación. De dichas publicaciones, 7 fueron excluidas por su diseño o por mostrar información incompleta. De las 13 restantes se eliminó 1 artículo al efectuar la evaluación de calidad con las escalas de Newcastle-Ottawa y Prisma, de acuerdo al tipo de estudio. Finalmente se incluyeron 12 artículos, de los cuales 3 son revisiones sistemáticas y 9 estudios observacionales de cohorte (fig.).

Los datos se agruparon en tablas de evidencia y se creó un resumen descriptivo para determinar la cantidad de estos y las variaciones del estudio (características y resultados).

Entre los 9 estudios observacionales se encontró que 7 de ellos presentaron diferencias en cuanto a la composición de la microbiota de la periimplantitis y de la periodontitis, y 2 mostraron diferencias relacionadas con la microbiota.^1,2 Respecto a la mayor diversidad microbiana, los datos no fueron concluyentes, debido a que en 3 estudios no se registraron diferencias entre estas entidades, en 2 se notificó una mayor diversidad en la periodontitis y en los otros 3 se indicó un aumento de la diversidad microbiológica en la periimplantitis, en condición sana y en el microbioma periodontal, cada uno.^4,5

En cuanto a los agentes patógenos encontrados tanto en la periimplantitis como en la periodontitis, figuraron los periodontopatógenos del complejo rojo de Socransky; sin embargo, se observaron microorganismos oportunistas como los Firmicutes (Parvimonas micra, Peptostreptococcus stomatis, Pseudoramibacter alactolyticus y Solobacterium moorei) en los sitios de periimplantitis.

Análisis de las revisiones sistemáticas

En la presente investigación además se incluyeron 3 revisiones sistemáticas, que fueron evaluadas a través de la declaración PRISMA (siglas del inglés Preferred reporting ítems for systematic reviews and meta-analyses), la cual comprende 26 aspectos. Dos de las revisiones obtuvieron puntajes altos (más de 8 puntos), por lo que se consideraron con calidad metodológica superior, y a la tercera se le asignó un menor puntaje (más de 4 puntos), con calidad metodológica moderada.

La revisión sistemática realizada por Retamal Valdés et al¹¹ incluyó el análisis de 8 artículos donde se evaluó la microbiota presente en 4 estados de salud (periodonto y periimplante sanos, periodontitis y periimplantitis); de estos, 7 estudios fueron transversales y uno fue una cohorte longitudinal. Así mismo, 2 investigaciones incluían pacientes con hábito de fumar.

Los resultados de dicha revisión indicaron que en las publicaciones evaluadas hasta esa fecha no existían datos concluyentes que respaldaran diferencias estadísticamente significativas entre los microorganismos presentes en la periimplantitis y en la periodontitis. Esta revisión además revela que con el desarrollo de nuevos métodos de análisis (pirosecuenciación) y su gran variedad se obtiene información específica de la organización taxonómica de la microflora de la cavidad bucal, por lo que la heterogeneidad de los estudios publicados impide obtener datos concretos de los microorganismos causantes de la enfermedad periimplantar.¹¹

En el año 2017, Lafaurie et al¹² realizaron una revisión sistemática para analizar el microbioma y las particularidades de la biopelícula microbiana en la periimplantitis. En su investigación seleccionaron 26 artículos, los cuales fueron agrupados de acuerdo al tipo de análisis microbiológico utilizado. En 21 de los estudios se emplearon métodos convencionales para el análisis bacteriano y en 5 se utilizó secuenciación del genoma. Según los resultados, estos autores refirieron que las bacterias periodontopatógenas colonizan los implantes dentales, con una mayor frecuencia de la Porphyromonas gingivalisy, Prevotella intermedius/nigrescens. Las diferentes técnicas utilizadas en cada estudio permitieron afirmar que habitaban bacterias no cultivables, como algunos bacilos gramnegativos, en la periodontitis o en implantes sanos, y apenas se encontró flora oportunista relacionada con la falla biológica del implante; de manera que concluyeron que en la enfermedad periimplantar puede aparecer colonización por un gran número de especies, que fueron identificadas con los nuevos métodos de análisis microbiológico.

Por su parte, Rakic et al,² en el 2016, publicaron una revisión sistemática cuyo objetivo consistía en investigar cualitativamente las características microbiológicas en la periimplantitis. Después de realizar una búsqueda bibliográfica activa en las revistas biomédicas y de ciencias de la salud (PubMed), en la Biblioteca Cochrane de la Colaboración Cochrane (Central), así como en publicaciones impresas, determinaron que 21 informes cumplían los criterios de inclusión establecidos; en los estudios más recientes se habían empleado técnicas moleculares avanzadas con el fin de tener una visión general de la microbiología periimplantar, mientras que los primeros artículos sobre el tema se habían centrado en la identificación de flora periodontopatógena. Se obtuvo que el conjunto de características microbiológicas de la periimplantitis era heterogéneo y complejo; además, en esta entidad, se encontraron bacterias periodontopatógenas anaeróbicas gramnegativas, así como igual proporción de una flora oportunista.

Otro dato importante que se refiere en esta revisión sistemática² es la presencia de virus, como el Epstein-Barr, y de espiroquetas gramnegativas anaerobias no sacarolíticas. Sin embargo, no se observó una estricta asociación del Staphylococcus aureus con el desarrollo de la periimplantitis, a pesar de que este presenta un grado alto de afinidad por el titanio. Finalmente, concluyeron que los implantes dentales son colonizados por bacterias invasoras y con mayor resistencia que las que habitan en la enfermedad periodontal.

Por lo general se ha centrado el examen únicamente en las bacterias periodontopáticas presentes en las enfermedades periimplantares. Sin embargo, en los estudios observacionales incluidos en esta revisión se analizó el microbioma completo de la periimplantitis con el fin de determinar cuáles bacterias se encuentran asociadas a esta afección bucal, si sus características microbiológicas se parecen a las de la periodontitis y cuál de estos microbiomas es más variable o más complejo. El análisis microbiológico fue realizado por amplificación clonal de la reacción en cadena de la polimerasa y secuenciación o pirosecuenciación.

En uno de los estudios se determinó que la biopelícula en la periimplantitis poseía una microbiota más compleja que en la periodontitis.¹⁶ En este se analizaron 12 muestras de 6 pacientes con periodontitis y periimplantitis y se obtuvieron 333 especies (192 en periimplantitis y 148 en periodontitis), en las cuales se encontraron 11 grupos filogenéticos; de estos los más abundantes fueron Firmicutes y Bacteroidetes en periimplantitis y periodontitis, mientras que Chloroflexi y Deferribacteres solo se detectaron en los sitios alrededor del implante. Los microorganismos Fusobacterium sp. y Streptococcus sp. se hallaban en todos los sitios de muestreo, por lo que parecer ser que estos géneros tienen una función clave en el desarrollo de biopelículas tanto en implantes como en dientes. Los microbios Dialister sp., Eubacterium sp. y Porphyromonas sp. mostraron mayor prevalencia en la periimplantitis, en tanto P. micra, P. stomatis, P. alactolyticus y S. moorei solo se observaron en la periimplantitis.¹⁶

En otro estudio¹⁷ se tomaron muestras de 20 pacientes con periimplantitis y periodontitis y se determinó que la microbiota central de ambas enfermedades era diferente. Se identificaron 235 especies y el índice de Shannon indicó una abundancia de especies similar entre la periimplantitis y la periodontitis. Las comunidades bacterianas asociadas a periimplantitis tenían niveles significativamente más altos de los géneros Olsenella, Sphingomonas, Peptostreptococcus y Neisseriaceae. Las bacterias A. xylosoxidans, A. massiliensis, A. johnsonii, F. nucleatum, P. gingivalis, S. oralis, T. denticola, T. socranskii, F. alocis, N. subflava, P. micra, P. alactolyticus, Synergistetes y T. Forsythia se encontraron en periodontitis y periimplantitis, y las bacterias P. nigrescens y P. oris solo habitaban en sitios alrededor de los implantes.

Además, en otra serie¹⁸ se analizó el microbioma bucal de 18 sujetos que presentaban diagnósticos de buena salud bucal, de enfermedad periodontal y periimplantitis, y se identificaron 31 especies principales. Los análisis de diversidad mostraron que la mayor variación en la microbiota ocurría a nivel de sujeto (diferencias individuales), seguido del estado de salud periodontal, pero no por la naturaleza del sitio anatómico (subgingival y submucoso). La especie dominante central fue el Streptococcus sp./mitis y la segunda más abundante fue el Fusobacterium sp./nucleatum. Las bacterias identificadas en cantidades más cuantiosas en la periimplantitis fueron Bacteroidetes, Johnsonella sp., Prevotella multiformis/denticola/fusca, Prevotella sp., Peptostreptococcaceae, Bacteroidales sp., Moraxella sp., Mogibacterium sp.

En otro estudio de cohorte¹⁹ se evaluó a 10 sujetos con periimplantitis y fueron identificadas 215 unidades taxonómicas operativas en el proceso patológico. Las especies Synergistetes, Bacteroides, Prevotella, Porphyromonas, Treponema, Tannerella fueron encontradas en las lesiones alrededor del implante y las más distintivas fueron Prevotella y Porphyromonas. Los microorganismos Bacteroidetes, Chloroflexi, Espiroquetas y Synergistetes se correlacionaron con la profundidad al sondaje, lo que indica que están asociados con bolsas más profundas y enfermedades.

En otro de los estudios seleccionados el objetivo era caracterizar los microbiomas adyacentes al implante y periodontales, en estados de salud y enfermedad, e identificar el grado de similitud (o disimilitud) entre las 2 microfloras.²⁰ Se realizó pirosecuenciación en las muestras de 80 pacientes y se identificaron 523 especies. Asimismo, se tomaron fragmentos hísticos de los sitios adyacentes entre los dientes e implantes sanos y afectados. Los resultados importantes radicaron en las muestras de periodontitis y periimplantitis; se encontró una mayor diversidad en el microbioma periodontal, independientemente del estado de salud o enfermedad. Ningún individuo presentaba más de un tercio de la flora compartida entre el diente y el implante. Las especies de los géneros Staphylococcus y Treponema estuvieron significativamente asociadas con los implantes afectados. Los estafilococos han sido relacionados previamente con la periimplantitis, lo que puede ser importante en ciertos individuos, según plantean los mismos autores,²⁰ pero no quiere decir que están universalmente relacionados con las infecciones periimplantarias.

En otra casuística se realizó pirosecuenciación para identificar el microbioma en implantes sanos y dañados en 20 pacientes, en quienes se detectaron 370 especies.²¹ Las comunidades patógenas asociadas a periimplantitis presentaron una menor diversidad, con un menor número de especies. Varios microorganismos, incluidos los previamente insospechados y desconocidos, son exclusivos de este nicho. Las comunidades bacterianas asociadas a la periimplantitis mostraron niveles significativamente más bajos de los géneros Leptotrichia, Propionibacter y Prevotella y niveles más altos de Actinomyces, Peptococcus, Campylobacter, Streptococcus no mutans, Butyrivibrio y Streptococcus mutans que los implantes sanos. También se observaron niveles más bajos de Lactobacillus, Selenomonas y más altos de Mycoplasma, Eubacterium y Treponema en comparación con la periodontitis. Los microbios Anaerococcus, Anaerovorax, Anaerofilum, Exiguobacterium y Burkholderia se detectaron solo en los surcos periimplantares.

No solo se describieron los agentes periodontopatógenos hallados en estas enfermedades bucodentales, sino que también se analizó si el microbioma periimplantar era igual, diferente o similar al periodontal y cuál de ellos poseía mayor diversidad.

Los microorganismos encontrados con mayor frecuencia en las entidades periodontales y periimplantarias en cada estudio se exponen en el cuadro 3, y el análisis de similitud o disimilitud y la determinación de la diversidad se representan en el cuadro 4.

En esta investigación se revisaron estudios donde se indicara la presencia de microorganismos periodontopatógenos objetivos, se intentara determinar el microbioma de la periimplantitis y se realizara una revisión sistemática sobre el tema.

Las revisiones sistemáticas permitieron inferir que no existen diferencias estadísticamente significativas entre la periimplantitis y la periodontitis en cuanto a características microbiológicas, pero que sí hay una mayor frecuencia de algunas especies periodontopatógenas en la enfermedad periimplantar, como la P. gingivalis y P. intermedius/nigrescens.¹² Otro dato importante registrado en estos estudios es la presencia de flora oportunista o no cultivable, como Fubacterium nodatum, Eubacterium brachy, Eubacterium saphenum, Filifactor alocis, Slackia exigua y Parascardovia denticolens, Dialister invisus, Eubacterium infirmum, Actinomyces cardiffensis, Eubacterium minutum y Gemella sanguinis, que, aunque no están relacionadas como causa directa en la aparición de estas enfermedades bucales, pueden condicionar el sinergismo entre las diferentes especies bacterianas.

Los resultados de esta revisión sistemática muestran que la periimplantitis y la periodontitis están colonizadas por la flora periodontopatógena. Los implantes dentales son rápidamente invadidos por estas especies porque se encuentran expuestos a las mismas condiciones ambientales existentes en la cavidad bucal; los nutrientes presentes en la saliva y en el líquido crevicular son convenientes para dicha colonización.¹¹ Sin embargo, se debe tener en cuenta que la respuesta inmunitaria del huésped influye directamente en la falla biológica del implante.

De acuerdo a lo comunicado por algunos autores,¹⁶ Baas-Becking y Beijerinck dijeron: “Todo está en todas partes, pero el ambiente selecciona”. Es decir que a pesar de que ambos microambientes estén expuestos a las mismas características demográficas, las diferentes propiedades químicas y físicas de los dientes e implantes, como el material, la rugosidad de la superficie, la energía libre de la superficie y la presencia o ausencia de configuración del implante-pilar, podrían influir en las diferencias del establecimiento de biopelículas.

En el estudio de Apatzidou et al¹⁹ se analizan las muestras de los sitios adyacentes sanos y enfermos, del periodonto y los implantes, y estos concluyeron, por un análisis de pirosecuenciación, que la simple proximidad no es suficiente para determinar las especies de un microambiente, es decir, que ciertos agentes patógenos periodontales pueden habitar entre dientes e implantes; sin embargo, la mayoría de la flora permanece distinta entre los 2 ecosistemas. Dichos autores atribuían esto a que no todas las especies presentes en el surco subgingival son capaces de sobrevivir y prosperar en el surco del implante.

De igual manera, en otra serie donde también se analizan muestras sanas y enfermas se resalta el hecho de que en los ambientes sanos hay mucha variabilidad bacteriana y que las bacterias presentes no están necesariamente asociadas a procesos morbosos. Además, se especula que estos sitios sanos presentan un estado "predisbiótico", el cual podría contener microorganismos que alteran la homeostasis, provocando el desarrollo de alguna enfermedad.¹⁸

Respecto a los estudios que analizaron exclusivamente los agentes periodontopatógenos, informan que las dos entidades patológicas son colonizadas por las mismas especies, mostrando un aumento en la periimplantitis; sin embargo, estos datos no fueron estadísticamente significativos.^13-15

Una de las bacterias que se ha relacionado con el microbioma periimplantar es Synergistetes. En uno de los estudios observacionales se menciona que estos podrían ser microbios patógenos oportunistas y que este filo también se ha implicado en enfermedades periodontales e infecciones de tejidos blandos, lo cual llevó a plantear la hipótesis de que una influencia clave en la composición del microbioma es la presencia de daño tisular e inflamación, debido a que dichos microorganismos fueron encontrados en periodontos e implantes sanos y enfermos.¹⁹

En otros estudios se encontró una gran variedad de bacterias relacionadas con las enfermedades periimplantares, incluidas algunas no cultivables y no reconocidas, además de los agentes periodontopatógenos ya conocidos, por lo que se afirma que la existencia de estas bacterias inesperadas, no relacionadas con la periodontitis, esté involucrada en la inflamación alrededor de los tejidos del implante; es decir que la flora de la periimplantitis comprendía microorganismos periodontopatógenos y bacterias oportunistas en medidas casi iguales.^2,16 Igualmente, se postula que las investigaciones futuras deben estar enfocadas al conocimiento de las características, los factores de virulencia, entre otros aspectos de estas bacterias, para poder entender mejor el microbioma de la enfermedad.

A través de esta revisión bibliográfica se definió que el conjunto de características microbiológicas de la periimplantitis es similar al de la periodontitis debido a que comparten un porcentaje de su microbiota, como es el caso de los microorganismos periodontopatógenos. Sin embargo, se encontraron bacterias asociadas únicamente al surco periimplantar y, entre esas, unas más específicas asociadas solo a la periimplantitis, cuyas características microbiológicas, particularidades cuantitativas y mecanismos patológicos permanecen desconocidos o no han sido establecidos claramente.

Esto se ha atribuido a que la forma, la energía y las características superficiales de las estructuras abióticas (como los implantes) determinan la composición del ecosistema alrededor de ellas. Se ha puesto énfasis en que los implantes oseointegrados crean microambientes verdaderamente únicos que fuerzan la adaptación y selección microbiana; por ejemplo, la microtopografía de los implantes parece tener una función importante en la adhesión bacteriana y, de acuerdo a estudios in vitro, han mostrado una relación positiva entre la rugosidad del implante y la colonización. Otro aspecto importante que se ha encontrado es la energía libre superficial (SFE) del sustrato; cuando esta SFE es baja, las bacterias que lo colonizan también presentan una baja SFE, como los cocos y, en menor cantidad, las espiroquetas y los organismos móviles. No obstante, cuando se compara la rugosidad con la SFE parece ser que la primera tiene un mayor impacto en cuanto a la adhesión bacteriana.^22,23,24,25

Finalmente, al revisar los estudios observacionales y las revisiones sistemáticas incluidas en la actual investigación, pudo concluirse que en la mayoría existió similitud en cuanto a sus resultados y conclusiones, con una mayor tendencia hacia la teoría de que las características microbiológicas de la periimplantitis y de la periodontitis son diferentes.

Cabe señalar que existe un alto rango de heterogeneidad en los protocolos utilizados en los estudios evaluados, lo que disminuye la aplicabilidad de sus resultados y proporciona hallazgos observacionales muy heterogéneos que dificultan las comparaciones entre estos.

El desarrollo de nuevas tecnologías permite identificar con mayor especificidad las características taxonómicas de los microorganismos, al detectar con claridad la flora microbiológica; sin embargo, debido a la heterogeneidad de los métodos diagnósticos utilizados en los diferentes artículos incluidos en esta revisión sistemática, se requiere la evaluación de más estudios que posibiliten dilucidar la diferencia entre el conjunto de características microbiológicas de la enfermedad periodontal y el de la periimplantar.